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Community ecology of parasites in four species of Corydoras (Callichthyidae), ornamental fish endemic to the eastern Amazon (Brazil)

Authors : MAKSON M. FERREIRA, RAFAEL J. PASSADOR, MARCOS TAVARES-DIA
Magazine : An. Acad. Bras. Ciênc. vol.91 no.1 Rio de Janeiro 2019 Epub Feb 14, 2019
HTML : http://www.scielo.br/scielo.php?script=s...en&tlng=en
DOI : http://dx.doi.org/10.1590/0001-3765201920170926

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Para 4 corydoras del río Amapari, todos pensarían que tienen los mismos parásitos. De hecho, no C. amapaensis tenía menos parásitos y parece tener mayor resistencia que las otras 3 corydoras.

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Ecología comunitaria de parásitos en cuatro especies de Corydoras (Callichthyidae), peces ornamentales endémicos de la Amazonía oriental (Brasil)
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RESUMEN
Resumen: Este estudio comparó la comunidad de parásitos en Corydoras efphifer , Corydoras melanistius , Corydoras amapaensis y Corydoras spilurus de tributarios del río Amapari en el estado de Amapá (Brasil). Se examinaron un total de 151 peces de estas cuatro especies ornamentales, de los cuales el 66,2% estaban parasitados por una o más especies, y se recolectaron un total de 732 parásitos. El efímero de Corydoras (91.2%) y C. spilurus (98.8%) fueron los hospedadores más parasitados, mientras que C. amapaensis (9.6%) fue el menos parasitado. Se encontró una alta similitud (≅ 75%) de las comunidades de parásitos en las especies hospedadoras. Los hospedadores fueron parasitados por Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus, Camallanus sp. y metacercarias de los digenos. Los parásitos tenían un patrón de dispersión agregado, pero en C. ephippifer se encontró una dispersión aleatoria de P. (S.) inopinatus. La comunidad de parásitos se caracterizó por una baja riqueza de especies (1-4 parásitos por huésped), baja diversidad y baja uniformidad, y consistió principalmente en endoparásitos con alta prevalencia y baja abundancia. Un componente importante en la determinación de la composición de la comunidad de parásitos helmintos fue el predominio de las especies que utilizan estas especies de peces como huéspedes intermedios o paraténicos secundarios. Este fue el primer estudio sobre la comunidad de parásitos para estos cuatro huéspedes. Una lista de verificación de especies de parásitos en poblaciones silvestres de Corydoras spp. de diferentes localidades también se informó aquí.

INTRODUCCIÓN
Corydoras Lacépède, 1803 (Callichthyidae) son peces siluriformes distribuidos en parte de América del Sur y Central, pero son más abundantes en la cuenca del río Amazonas. En general, Corydoras spp. Los peces bentónicos viven asociados con sustratos arenosos o fangosos de hábitats altamente diversificados, como ríos, lagos, cerca de las orillas o en profundidades poco profundas ( Tencatt y Ohara 2016 ). Peces omnívoros, se alimentan de invertebrados como gusanos acuáticos, microcrustáceos, insectos, larvas de insectos y huevos, moluscos y posiblemente algas y plantas ( Froese y Pauly 2018 ). Varias especies de Corydoras tienen importancia económica para el mercado de peces ornamentales ( Rodríguez-Ithurralde et al. 2014). Ninguna especie de Corydoras está clasificada como "Preocupación menor" por la UICN.

Corydoras efphifer Nijssen, 1972, Corydoras melanistius Regan, 1912, Corydoras amapaensis Nijssen, 1972 y Corydoras spilurus Norman, 1926, tienen distribución endémica en la región oriental de la Amazonia. El efímero de Corydoras se encuentra en algunas cuencas hidrográficas en el estado de Amapá (norte de Brasil), mientras que C. melanistius se distribuye en cuencas de Suriname, Guayana Francesa y algunas cuencas en el estado de Amapá. Corydorasamapaensis se encuentra en los afluentes de los ríos Amapari y Oiapoque en el estado de Amapá (Brasil) y en los ríos de la Guayana Francesa. Corydoras spilurus tiene distribución conocida en el río Approuagua en la Guayana Francesa y en el río Suriname, en Suriname (Froese y Pauly 2018), pero también en los afluentes del río Amapari en el estado de Amapá.

La captura y el transporte de peces ornamentales silvestres de la Amazonía pueden causar estrés debido a un manejo inadecuado, lo que puede conducir a infecciones parasitarias y altas tasas de mortalidad de las poblaciones de huéspedes. Estos peces presentan una fauna peculiar de parásitos y cuando se capturan y se mantienen en cultivo con una alta densidad de población, pueden presentar altas tasas de infecciones parasitarias ( Ferraz 1999 , Tavares-Dias et al. 2010 , Aguinaga et al. 2015, Hoshino et al. 2018 ). Los parásitos, un componente inseparable del medio ambiente, a menudo son la principal causa de mortalidad y eliminación de peces por parte de la pesquería ornamental (Ferraz 1999, Tavares-Dias et al. 2010, Aguinaga et al. 2015), lo que representa grandes pérdidas biológicas. Por lo tanto, considerando la importancia de los parásitos, los estudios sobre estos organismos pueden servir de base para una serie de investigaciones, como la patología inducida por parásitos, el uso de parásitos como bioindicadores de la calidad del agua, los impactos ecológicos y económicos causados ​​por las especies invasoras y sus parásitos. etc. ( Ferraz y Sommerville 1998 , Tavares-Dias et al. 2010, Mathews et al. 2015 , Hoshino et al. 2018). Además, es necesario estudiar los parásitos en hospedadores de ecosistemas que no fueron investigados previamente. El objetivo de este estudio fue comparar la comunidad de parásitos de C. melanistius , C. ephippifer , C. amapaensis y C. spilurus , peces endémicos del este del Amazonas (norte de Brasil).

MATERIALES Y MÉTODOS
ZONA DE PESCADO Y RECOLECCION
De julio a diciembre de 2016, se recolectaron 52 Corydoras melanistius , 38 C. ephippifer , 31 C. amapaensis y 30 C. spilurus en el río Água Fria ( Figura 1 ), un afluente de la cuenca del río Amapari, en el municipio de Pedra Branca. do Amapari, estado de Amapá (Brasil). Para el análisis parasitológico, todos los peces se recolectaron utilizando redes de mano porque estos afluentes del río Amapari presentan grandes áreas de llanuras de inundación, con características muy peculiares, ya que están fuertemente influenciadas por la alta precipitación en la región del Amazonas. Estos son sistemas de ríos altamente complejos y la regulación es un proceso que afecta la integridad del sistema de llanuras de inundación. Este estudio se desarrolló de acuerdo con los principios recomendados por el Colégio Brasileiro de Experimentação Animal (Cobea) y con la autorización de Comissão de Ética no Uso de Animais de Embrapa Amapá (Número 005 - CEUA / CPAFAP) y SISBIO (Número 23276- 1).


Figura 1 Sitio de colección de las cuatro especies de Corydoras endémicas de la Amazonía oriental (Brasil).

RECOGIDA Y ANALISIS DE PARASITOS.

Cada pez se pesó (g) y se midió la longitud total (cm) y luego se realizó una autopsia para el análisis y la recolección de ectoparásitos y endoparásitos. La boca, las branquias, el opérculo y las aletas se examinaron para detectar la presencia de ectoparásitos, y las vísceras y el tracto gastrointestinal, para detectar la presencia de endoparásitos. La recolección, fijación, conteo, preparación y tinción de parásitos para identificación siguió las recomendaciones anteriores de Eiras et al. (2006).

Los términos ecológicos utilizados siguieron las recomendaciones anteriores de Bush et al. (1997). Se calcularon los siguientes descriptores para la comunidad de parásitos: la riqueza de especies, el índice de diversidad de Shannon ( H ), la uniformidad ( E ) en asociación con el índice de diversidad y el índice de dominancia de Berger-Parker (d) y la frecuencia de dominancia (porcentaje de infracomunidades en la cual una especie de parásito es numéricamente dominante ( Rohde et al. 1995 , Magurran 2004 ), utilizando el software Diversity (Pisces Conservation Ltd., Reino Unido). El índice de dispersión (ID) y el índice de discrepancia (D) se calcularon utilizando el software Quantitative Parasitology 3.0, para detectar el patrón de distribución de las infracomunidades de parásitos ( Rózsa et al. 2000 ), para especies con prevalencia> 10%. La importancia de la identificación, para cada infracomunidad, se probó utilizando las estadísticas d ( Ludwig y Reynolds 1988). El coeficiente de correlación de Spearman ( rs ) se utilizó para determinar las posibles correlaciones de la longitud con la abundancia de parásitos, la riqueza de especies y la diversidad de Shannon ( Zar 2010 ).

Para probar las diferencias entre las comunidades de parásitos de C. ephippifer , C. melanistius , C. amapaensis y C. spilurus , se aplicó la prueba ANOSIM con 999 permutaciones utilizando el índice de similitud Jaccard (J) (presencia / ausencia de especies), y índice de disimilitud de Bray-Curtis (B) (abundancia) ( Hammer et al. 2001 ).

RESULTADOS

En C. ephippifer , C. melanistius , C. amapaensis y C. spilurus, la prevalencia total de parásitos varió del 9.6 al 96.8%, pero C. ephippifer y C. spilurus fueron los hospedadores más parasitados, mientras que C. La amapaensis fue la menos parasitada ( Tabla I ). Los nematodos Procamallanus ( Spirocamallanus ) inopinatus Travassos, Artigos & Pereira y Camallanus Railliet y Henry, 1915 y las metacercarias de Digenea fueron los parásitos comunes para las cuatro especies de Corydoras y los parásitos dominantes. Gyrodactylus von Nordmann, 1832 ocurrió solo en C. ephippifer y pentastomid larvas ocurrió solo en C. spilurus ( Tabla II ).






DISCUSIÓN

Algunas especies de parásitos se conocen al infectar Corydoras spp. de diferentes localidades, de las cuales 8 son especies de Monogenea, 2 Nematoda, 3 Myxozoa, 2 Crustacea, 2 Protozoa y 2 Acanthocephala. Por lo tanto, el predominio es de las especies de ectoparásitos ( Tabla VI ). Sin embargo, ninguna de estas especies de parásitos se encontró en C. ephippifer , C. melanistius , C. amapaensis y C. spilurus de la Amazonía oriental. Por lo tanto, las especies de parásitos que se encuentran en este documento son los primeros registros de estas cuatro especies hospedadoras de la Amazonía oriental. Además, para C. ephippifer , C. melanistius , C. amapaensis y C. spilurus , hubo un predominio de los nematodos P. ( S. ) Inopinatus y Camallanus sp. La especificidad del hospedador no es un factor importante en la distribución de P. ( S. ) inopinatus , una especie de nematodo generalista que infecta diferentes especies de peces silvestres de Brasil. Por otro lado, Salgado-Maldonado et al. (2016) afirmaron que la distribución de helmintos puede reflejar la de las familias de peces tropicales que parasitan.




Se encontró una similitud en la comunidad de componentes parásitos en C. melanistius , C. spilurus , C. ephippifer y C. spilurus porque son poblaciones de huéspedes silvestres del mismo ambiente. Sin embargo, Krasnov et al. (2012) informaron que la disimilitud ambiental entre las poblaciones huéspedes son los mejores predictores de la disimilitud entre las faunas parasitarias. Las infracomunidades con bajas tasas de colonización, bajo número de especies e individuos, y con poca o ninguna interacción interespecífica son un patrón común en las poblaciones de peces de agua dulce ( Bautista-Hernández et al. 2014). La riqueza de especies de parásitos, el índice de diversidad de Shannon y la uniformidad fueron más bajas en C. amapaensis en comparación con C. ephippifer , C. melanistius y C. spilurus , que tuvieron pocos ectoparásitos y predominio de endoparásitos. Esta mayor diversidad de endoparásitos ( P. ( S. ) Inopinatus y Camallanus sp.) Parece reflejar las condiciones ambientales que fueron favorables a la transmisión de parásitos, que requieren huéspedes intermedios. Además, este predominio de endoparásitos puede estar relacionado con el estilo de vida de estos peces omnívoros que ocupan niveles bajos en la red alimenticia, alimentándose principalmente de invertebrados, como gusanos acuáticos, microcrustáceos, insectos, larvas, huevos de insectos y moluscos (Froese y Pauly 2018).

Un aspecto fundamental de la interacción huésped-parásito está relacionado con el patrón de distribución de parásitos entre los huéspedes. La distribución de parásitos en peces de agua dulce suele ser agregada ( Guidelli et al. 2003 , Poulin 2013 , Amarante et al. 2015 , Oliveira y Tavares-Dias 2016 ). La dispersión agregada de parásitos se ha atribuido a la heterogeneidad del medio ambiente y a la susceptibilidad de la población huésped a los parásitos (Poulin 2013). Por lo tanto, se encontró un patrón de dispersión agregado de parásitos en C. ephippifer , C. melanistius y C. spilurus , como se esperaba. En contraste, la dispersión de P. ( S. ) inopinatus en C. ephippifer fue aleatoria, un patrón de distribución que se produce principalmente en especies de parásitos con patogenicidad moderada o alta y con baja capacidad para colonizar huéspedes en ambientes (Guidelli et al. 2003, Oliveira y Tavares-Dias 2016).

En la región neotropical, se conocen 39 especies de Gyrodactylidae de 18 Gyrodactylus ( Bueno-Silva y Boeger 2009 ). Los girodactílidos exhiben una extraordinaria diversidad de especies y un amplio rango de hospedadores, debido a que este éxito evolutivo está asociado con un conjunto de características morfológicas y de historia de vida que incluyen, en parte, la transmisión continua, es decir, la capacidad de infectar nuevos hospedadores a lo largo de su ciclo de vida directo ( Boeger et al. al. 2005 ). Los monogeneos Gyrodactylus sp. se encontraron solo en las branquias de C. ephippifer y en niveles bajos de infección. Por lo general, estos niveles bajos de monogeneos en peces silvestres no son patógenos, ya que parecen estar en equilibrio con sus huéspedes. Gyrodactylus anisopharynx , G. corydori , G. superbus , G. samirae son especies conocidas de monogenios que infectan Corydoras spp. (Tabla VI). Sin embargo, estos ectoparásitos de C. ephippifer no parecen ninguna de estas especies de monogenios.

Pentastomid son endoparásitos principalmente de reptiles cocodrilos y tortugas acuáticas, sus principales hospedadores definitivos. Los peces son hospedadores intermedios para aquellas especies que infectan tales reptiles ( Giesen et al. 2013, Christoffersen y Assis 2013). Solo se encontró una larva de pentastomid en el intestino de C. spilurus y eso puede ser accidental. Sin embargo, los niveles de infección de estos endoparásitos varían entre las especies de peces hospedadores (Giesen et al. 2013). Aunque la especie pentastomid no fue identificada, Giesen et al. (2013) informaron que dos géneros de Sebekidae a partir de hospedadores intermedios de peces son conocidos para Brasil: Leiperia gracilis Diesing, 1836 y Sebekia oxycephala Diesing, 1835 , que infectó especies de Serrasalmidae, Erythrinidae, Pimelodidae y Poeciliidae. Sin embargo, el pentastomid de C. spilurus parece ser del género Sebekia . Los factores abióticos y bióticos también se han asociado con la diversidad y abundancia de helmintos en poblaciones de peces silvestres (Bautista-Hernández et al. 2014, Salgado-Maldonado et al. 2016, Oliveira y Tavares-Dias 2016).

Metacercarias digénicas indeterminadas ocurrieron en branquias e intestinos de huéspedes en este estudio y en niveles bajos de infección. Según nuestro conocimiento, no se ha informado ninguna especie digénica para Corydoras spp. (Tabla VI). Sin embargo, en C. melanistius , C. ephippifer y C. spilurus , las tasas de infección más altas fueron causadas por P. ( S. ) Inopinatus y Camallanus sp. Estos niveles de infección por P. ( S. ) Inopinatus fueron similares a los informados para C. paleatus infectado por P. ( S. ) pintoi ( Ito et al. 2005 ). En contraste, los niveles de infección fueron más altos que los de P. ( S. ) pintoi en C. aeneus de Venezuela ( Moravecet al. 1997 ) y en C. paleatus del río Paraná (Moravec et al. 1999). Sin embargo, se trata de diferentes hospedadores congénicos recolectados en diferentes ecosistemas, que tienen diferentes condiciones ambientales.

La abundancia de parásitos es un factor importante que puede reducir el peso y la longitud de las poblaciones de peces huéspedes, afectando las condiciones del cuerpo de ellos (Guidelli et al. 2003, Rolbiecki 2006 ). No se encontró correlación entre la longitud del huésped y la abundancia de parásitos para C. ephippifer , C. melanistius , C. spilurus y C. amapaensis ; Probablemente debido a la poca variación en la longitud de los hosts. Ito et al. (2005) tampoco informaron una correlación entre la intensidad de la infección por P. ( S. ) Pintoi y la longitud corporal de C. paleatus del río Paraná. Esta ausencia de correlación entre la longitud del hospedador y la abundancia de parásitos puede ser indicativo de que la longitud de estos hospedadores no influye de hecho en la variación de las infracomunidades del parásito. Sin embargo, la correlación entre la abundancia de parásitos y el tamaño del cuerpo del huésped está lejos de ser universal. El tamaño del huésped puede estar relacionado o no con su edad, una vez que la población parasitaria puede aumentar, disminuir o no sufrir el efecto de su tamaño y edad (Guidelli et al. 2003, Rolbiecki 2006, Oliveira y Tavares-Dias 2016 ).

CONCLUSIONES

Las comunidades de parásitos de C. ephippifer , C. melanistius , C. spilurus y C. amapaensis se caracterizaron por una alta similitud, baja riqueza de especies, baja diversidad, baja uniformidad y están compuestas principalmente por endoparásitos con alta prevalencia, baja abundancia y sobredispersión. En estos hospedadores, las infecciones concurrentes con dos parásitos endohelmintos fueron una ocurrencia común. Un componente importante en la determinación de la composición de la comunidad de parásitos helmintos fue el predominio de las especies que utilizan peces como huéspedes intermedios o paraténicos secundarios. Finalmente, dada la importancia de los peces ornamentales como fuente de ingresos para las personas que viven en esta área de estudio, y el posible impacto negativo de los parásitos en los peces, son necesarios estudios sobre el control y tratamiento de las especies de endoparásitos.